Спустя 4 года после переезда Лотмана приглашают читать лекции в Тартуский университет. С ним будет связана вся его последующая жизнь. Здесь он долгие годы руководит кафедрой русской литературы, создает семиотическую школу, женится на коллеге Заре Минц и обзаводится "неправильной компанией", состоящей из будущих диссидентов. В Ленинград Лотман уже не вернется (разве что проездом, с лекциями).
Эра советской семиотики началась с факта слияния ученных из Тарту и московских лингвистов и филологов. В 1964 году под руководством Лотмана в Кяэрику, на спортивной базе Тартуского университета, проводится Первая летняя школа по изучению знаковых систем, где собираются представители новых направлений науки — вдали от цивилизации, власти, официоза. Среди приглашенных — философ Александр Пятигорский, филолог Борис Успенский, лингвист Борис Гаспаров и еще несколько лиц, которых впоследствии назовут гуру советской семиотики.